L'influence de la structure génétique sur la diversité phénotypique dans le pool génétique de la mangue australienne (Mangifera indica)

Rapports scientifiques volume 12, Numéro d'article : 20614 (2022) Citer cet article

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La sélection génomique est une technique de sélection prometteuse pour les cultures arboricoles afin d'accélérer le développement de nouveaux cultivars. Cependant, des facteurs tels que la structure génétique peuvent créer de fausses associations entre le génotype et le phénotype en raison de l'histoire partagée entre les populations avec des valeurs de traits différentes. La structure génétique peut donc réduire la précision de la carte génotype-phénotype, une exigence fondamentale des modèles de sélection génomique. Ici, nous avons utilisé 272 polymorphismes nucléotidiques simples de 208 accessions de Mangifera indica pour déterminer si la structure génétique du pool génétique de la mangue australienne expliquait la variation de la circonférence du tronc, de la couleur et de l'intensité du blush des fruits. Des analyses génétiques de populations multiples indiquent la présence de quatre clusters génétiques et montrent que le cluster le plus génétiquement différencié contient des accessions importées d'Asie du Sud-Est (principalement celles de Thaïlande). Nous constatons que la structure génétique était fortement associée à trois traits : la circonférence du tronc, la couleur et l'intensité de la rougeur des fruits chez M. indica. Cela suggère que l'historique de ces accessions pourrait entraîner de fausses associations entre les loci et les phénotypes clés de la mangue dans le pool génétique de la mangue australienne. L'incorporation d'une telle structure génétique dans les associations entre génotype et phénotype peut améliorer la précision de la sélection génomique, ce qui peut aider au développement futur de nouveaux cultivars.

Les cultures arboricoles horticoles sont vitales pour une production alimentaire durable1 et une utilisation ornementale et industrielle. Les cultures arbustives peuvent être cultivées de manière plus durable dans le temps que les grandes cultures annuelles, contribuant ainsi à gérer l'approvisionnement alimentaire d'une population mondiale croissante2. Pour créer de nouveaux cultivars d'arbres fruitiers avec une productivité et une qualité améliorées, nous devons développer des technologies de sélection qui surmontent les limitations biologiques à leur production. Les espèces tropicales, telles que la mangue, sont souvent grandes et vigoureuses3, ce qui conduit à des couverts qui dépassent rapidement leur espace de verger. Cela génère de l'ombre, fournissant un terreau fertile pour les maladies4. Pour éviter les effets néfastes de la taille des arbres, les arbres sont traditionnellement plantés à faible densité et fortement élagués chaque année4, ce qui entraîne une réduction de la production globale par hectare et une augmentation du coût par unité de production. Par conséquent, une quête pour sélectionner des arbres plus petits et moins vigoureux tout en maintenant des rendements élevés de fruits de qualité est en cours5,6. De tels efforts produiront des mangues qui pourront être cultivées dans des vergers intensifs à haute densité qui produisent plus de fruits par hectare7.

La sélection traditionnelle des arbres est lente, car les évaluations nécessitent une évaluation des performances phénotypiques des arbres matures sur de nombreuses années pour tenir compte des effets des environnements spatiaux et temporels variables sur la diversité phénotypique. Ces évaluations, associées à une longue phase juvénile (généralement de 2 à 4 ans4), peuvent entraîner un processus de sélection allant jusqu'à 10 ans ou plus à partir de la plantation au champ8, rendant impossible le développement rapide de nouveaux cultivars. Le temps de développement des cultivars pourrait être réduit en prédisant les performances phénotypiques futures chez les jeunes individus à l'aide de la sélection génomique, comme cela a été démontré chez les pommes9, les cerises douces10 et les fraises11. La sélection génomique utilise des cartes génotype à phénotype d'une population d'entraînement pour prédire la variation phénotypique dans des populations non testées à l'aide de données de marqueurs12,13. Ainsi, une fois qu'un modèle de sélection génomique a été créé, la longueur et les dépenses de phénotypage des traits clés peuvent être réduites. La sélection génomique pour la taille des arbres et la vigueur de la descendance pourrait donc améliorer le processus de sélection et réduire le coût de la sélection des manguiers par rapport aux approches de sélection traditionnelles.

L'hypothèse principale de la sélection génomique est que les marqueurs génétiques sont étroitement liés sur un chromosome avec les loci causaux qui contribuent au trait d'intérêt14. En général, plus le marqueur est proche du loci causal, plus la carte génotype-phénotype est précise. Cependant, la structure génétique peut créer des associations statistiques entre des locus qui ne sont pas physiquement liés. Cela se produit parce que les forces évolutives telles que la migration, la dérive et la mutation peuvent rendre les combinaisons alléliques entre des locus non liés plus fréquentes que prévu par hasard15. La structure génétique peut donc créer de fausses associations entre les marqueurs génétiques et les traits. En outre, la structure génétique est souvent répandue dans les cultures modernes, en particulier celles qui se déplacent à travers le monde via les migrations humaines, qui ont probablement connu des fluctuations drastiques de la taille de la population et ont souffert de consanguinité après avoir croisé des individus génétiquement liés avec des traits favorables16.

Différencier les loci non informatifs dus à la structure génétique de ceux liés aux loci causatifs est un problème courant observé dans les études génétiques de la maladie humaine17,18 et l'étude de l'évolution des traits à travers divers taxons19,20,21,23. Heureusement, nous pouvons améliorer la précision de la carte génotype-phénotype en tenant compte de la covariation génétique entre les traits et les marqueurs en raison de la structure génétique24-26, une pratique qui peut potentiellement améliorer la qualité des programmes de sélection horticole qui partent de collections de matériel génétique très variables. Ici, nous évaluons l'hypothèse selon laquelle la variation des traits horticoles se sépare indépendamment de la structure génétique en utilisant Mangifera indica dans le pool génétique du programme australien d'élevage de mangues.

La mangue est une culture arboricole horticole majeure dans le monde, mais la compréhension de l'histoire de la domestication est encore débattue. Le centre d'origine du genre Mangifera est l'Asie du Sud-Est, mais l'origine de l'espèce M. indica est toujours en question. Sur la base des archives fossiles, Mukherjee27 et Blume28 ont suggéré que la mangue est originaire de l'archipel malais il y a moins de 2,58 millions d'années. Cependant, une taxonomie moléculaire récente suggère qu'il a évolué dans une vaste zone du nord-ouest du Myanmar, du Bangladesh et du nord-est de l'Inde29. A partir de cette zone, la migration humaine et le commerce ont conduit à la dispersion des mangues dans de nombreuses régions du monde30.

Plusieurs études ont évalué la structure génétique du manguier domestiqué31,32,33,34,35,36,38. Pourtant, à notre connaissance, il n'y a pas eu d'études publiées sur les effets de la structure génétique sur la variation phénotypique des accessions de mangue. Une étude portant sur 60 accessions de mangue d'Inde a pris en compte la structure génétique dans une analyse des traits marqueurs35, cependant, Lal et al.35 n'ont pas évalué l'effet de la structure génétique sur leur carte génotype à phénotype. Sans comprendre l'effet de la structure génétique sur la diversité phénotypique, nous ne savons pas si nous créons de fausses associations entre les marqueurs génétiques et les traits clés de la mangue. Ici, nous avons directement examiné les effets de la structure génétique sur la création de fausses associations entre les marqueurs génétiques et trois traits - la circonférence du tronc (un indicateur de la taille de l'arbre), la couleur et l'intensité du blush des fruits - dans le pool génétique de la mangue australienne. Nous avons évalué 272 marqueurs SNP génotypés dans 208 accessions de M. indica importées dans le monde et avons révélé des associations statistiques entre les marqueurs génétiques et les traits découlant de la structure génétique. Ces résultats aideront à orienter les futures études intégrant la structure génétique dans leurs modèles de sélection génomique.

La structure génétique a été trouvée à la fois dans une analyse par grappes hiérarchique (HCA) et dans une analyse en composantes principales (PCA) sur les 208 accessions de M. indica (Fig. 1). Conformément à une origine récente de toutes les accessions, le HCA a créé un dendrogramme avec seulement de courtes branches au centre (Fig. 1a), indiquant que peu de différences génétiques séparent les grappes. Le nombre optimal de clusters génétiques était K = 4, comme indiqué par le HCA et le coude. Le diagramme en coude du HCA montre des rendements décroissants dans la quantité de variance expliquée après cinq grappes (Fig. S1). Dans le dendrogramme, le groupe 1 est le groupe le plus différencié génétiquement, qui ne contient que des accessions importées d'Asie du Sud-Est. Le groupe 1 est le plus distinct des groupes 2 et 3. En revanche, le groupe 4 est plus similaire au groupe 1 (Fig. 1a) et contient un mélange d'échantillons à travers les régions géographiques (par exemple, l'Asie du Sud, l'Asie du Sud-Est, les Amériques et l'Océanie ; tableau 1 ; figure 2). Dans l'espace réduit de la composante principale (PC) (Fig. 1b), les groupes génétiques se chevauchent largement, les accessions d'Asie du Sud (principalement des accessions indiennes) étant principalement concentrées au centre de l'espace multivarié. Les grappes génétiques d'Asie du Sud-Est, des Amériques et d'Océanie se trouvent vers les bords de l'espace génotypique, l'Asie du Sud-Est étant distinctement séparée dans l'axe PC1.

Analyses de structure génétique pour K = 4 des 208 accessions de M. indica de six régions géographiques à travers le monde. ( a ) Un dendrogramme circulaire montrant l'analyse de cluster hiérarchique utilisant un clustering de liaison complet. Chaque branche représente un individu avec la couleur de la branche représentant la région géographique à partir de laquelle l'échantillon a été importé en Australie. (b) Analyse en composantes principales, où les ellipses (probabilité de 95 %) représentent les quatre groupes de l'analyse hiérarchique des groupes.

Structure génétique à travers la géographie des 208 accessions de M. indica. Les numéros de cluster (K = 4) ont été déterminés à l'aide d'une analyse de cluster hiérarchique (Fig. 1). La taille de chaque camembert reflète le nombre d'entrées importées de chaque pays. La carte du monde a été créée dans "rworldmap" v1.3–6 R-package (https://cran.r-project.org/web/packages/rworldmap/).

En accord avec les résultats HCA et PCA ci-dessus, nous avons identifié des clusters génétiques parmi les 208 accessions de M. indica (Fig. 3) en utilisant l'approche de clustering bayésienne mise en œuvre dans STRUCTURE39. La plupart des accessions contenaient de grandes quantités de mélange ou de polymorphisme ancestral partagé, où des parties de leur génome étaient attribuées à différents groupes génétiques. Lorsque la différenciation génétique était séparée en deux groupes seulement (K = 2, voir Méthodes), l'Asie du Sud-Est formait un groupe, tandis que toutes les autres accessions se trouvaient dans un deuxième groupe (Fig. 3). L'assouplissement de cette contrainte à K = 3 a révélé que les accessions des Amériques et de l'Océanie forment chacune un groupe. Les populations sont presque impossibles à distinguer lorsque K est supérieur à 4. Conformément au diagramme du coude discuté ci-dessus, la méthode d'Evanno40 et la probabilité logarithmique des valeurs de K montrent que K = 4 était le nombre optimal de grappes (Fig. S2). La plupart des accessions présentent des signatures de mélange comme indiqué par la diversité de plusieurs groupes. Les signaux de mélange sont particulièrement prononcés dans les accessions d'Asie du Sud, principalement celles d'Inde, qui ne forment pas un groupe génétique distinct avec une valeur K.

Structure génétique de 208 individus de M. indica en utilisant STRUCTURE pour K = 2 à K = 5. Chaque barre représente un individu avec les nuances de bleu représentant les proportions d'ascendance à chaque groupe. Les individus sont triés par région géographique (lignes noires), où Af = Afrique, M = Moyen-Orient et U = inconnu, et pays (lignes pointillées blanches). Reportez-vous au tableau 1 pour plus d'informations sur chaque code de pays.

Ensemble, les résultats HCA, PCA et STRUCTURE suggèrent que les accessions de mangues du pool génétique de mangues australiennes se composent de quatre groupes génétiques. Les accessions d'Asie du Sud-Est sont les plus différenciées par rapport au reste du monde, ce qui suggère que ces accessions pourraient avoir évolué différemment, créant ainsi un pool génétique hétérogène pour la création de cultivars dans le cadre du programme australien de sélection de mangues.

Les analyses de la diversité génétique ont révélé des niveaux élevés d'hétérozygotie et des schémas variables de consanguinité d'une région à l'autre (tableau 2). Les niveaux d'hétérozygotie attendue (HE) et d'hétérozygotie observée (HO) étaient élevés dans le monde, les Amériques ayant les niveaux les plus élevés d'hétérozygotie observée (HO = 0,49) et l'Asie du Sud-Est ayant les niveaux les plus bas (HO = 0,39). Les accessions des Amériques contiennent un excès d'individus hétérozygotes (c'est-à-dire un coefficient de consanguinité négatif ; FIS = − 0,11 ; IC à 95 % − 0,13 à − 0,08). En revanche, les accessions d'Asie du Sud-Est sont légèrement consanguines (c'est-à-dire un coefficient de consanguinité positif ; FIS = 0,08 ; IC à 95 % 0,06 à 0,11). Les allèles privés étaient absents dans toutes les régions, indiquant soit une importante population mélangée, soit la présence de polymorphismes ancestraux qui n'ont pas été triés à travers la géographie.

Les comparaisons de différenciation génétique ont montré des schémas variables de FST entre les clusters génétiques et entre les régions d'importation. Les comparaisons entre les régions présentent de faibles niveaux de FST, qui vont de −0,016 à 0,112 (tableau 3a). L'Asie du Sud-Est et le Moyen-Orient, suivis de près par la comparaison entre l'Asie du Sud-Est et les Amériques, ont montré le plus haut niveau de différenciation génétique (FST = 0,112 et 0,107, respectivement). En revanche, le FST entre les clusters variait de 0,051 à 0,286, les comparaisons du cluster 1 ayant les valeurs les plus élevées (tableau 3b). Dans l'ensemble, il existe une faible divergence génétique entre les régions du pool génétique de la mangue australienne et une forte divergence génétique entre les groupes génétiques.

Les analyses de corrélation phénotypique ont révélé des associations entre la couleur et l'intensité du blush des fruits, mais pas entre celles-ci et la circonférence du tronc. La circonférence du tronc, un trait continu, était très variable à 9 ans, allant de 27 à 70 cm, tandis que les traits catégoriels des fruits étaient moins variables (voir Fig. S3 pour des photos de chaque catégorie de couleur et d'intensité du blush des fruits). Dans un modèle linéaire à facteur unique, la couleur et l'intensité du blush des fruits étaient fortement corrélées (LR χ2 = 373,168, df = 4, p < 0,0001, R2 = 0,61). Cependant, étant donné que 39 % des accessions de mangue manquaient de couleur de blush de fruit et donc manquaient d'intensité de blush de fruit, nous avons supprimé "pas de blush" et retesté l'association. Cela a conduit à une association significative mais plus faible entre les traits de fruits (LR χ2 = 95,077, df = 3, p < 0,0001, R2 = 0,28), indiquant l'importance de l'absence de blush dans notre compréhension de la génétique du blush chez la mangue. Nous n'avons trouvé aucune corrélation entre la circonférence du tronc et la couleur du fruit blush (Fig. S4; F4,203 = 1,093, p = 0,3613, R2 = 0,02) et la circonférence du tronc et l'intensité du fruit blush (Fig. S5; F4,203 = 1,473, p = 0,2118, R2 = 0,03), suggérant que la circonférence du tronc est probablement génétiquement indépendante de ces traits de fruits.

Les traits de rougissement des fruits sont fortement associés à la région d'importation dans le pool génétique de la mangue australienne. Dans les modèles linéaires à trait unique, la région d'importation a montré un effet significatif sur la couleur du blush des fruits (Fig. 4a ; LR χ2 = 77,768, df = 12, p < 0,0001, R2 = 0,14) et l'intensité du blush des fruits (Fig. 4b ; LR χ2 = 98,936, df = 3, p < 0,0001, R2 = 0,18), mais pas la circonférence du tronc (F3,188 = 1,970, p = 0,1200, R2 = 0,03). Parmi les régions qui avaient plus de dix échantillons, la circonférence du tronc variait d'une moyenne de 48,1 ± 1,8 (n = 38) en Asie du Sud à une moyenne de 52,5 ± 1,3 (n = 46) dans les Amériques (tableau S1). Pour la couleur du blush des fruits (tableau S2), 67 % des accessions d'Asie du Sud-Est n'avaient pas de blush, tandis que seulement 11 % des Amériques n'avaient pas de blush, la plupart ayant un blush rouge (43 %). Pour l'intensité du rougissement des fruits (tableau S3), les Amériques avaient 41 % d'accessions avec une intensité de rougissement moyenne qui ressemblait à l'accession Haden. En comparaison, l'Océanie avait 39% d'accessions avec une légère intensité de blush ressemblant à l'accession Kensington Pride. À l'opposé, 94 % des accessions d'Asie du Sud-Est et 82 % des accessions d'Asie du Sud n'avaient pas de rougeur ou une intensité de rougeur à peine visible.

Couleur et intensité du blush des fruits dans toute la géographie des 208 accessions de M. indica. (a) La couleur du blush des fruits est divisée en cinq catégories. (b) L'intensité du blush des fruits augmente de l'absence de blush à un blush fort sur une échelle ordinale, où les accessions entre parenthèses reflètent le mieux l'intensité de la couleur. La taille de chaque camembert reflète le nombre d'entrées importées de chaque pays. La carte du monde a été créée dans "rworldmap" v1.3-6 R-package (https://cran.r-project.org/web/packages/rworldmap/).

La couleur, l'intensité et la circonférence du tronc du fruit blush étaient toutes associées aux quatre groupes attribués dans le HCA. L'attribution des grappes a eu un effet significatif sur la couleur du fruit blush (LR χ2 = 47,074, df = 12, p < 0,0001, R2 = 0,08) et la présence de blush (LR χ2 = 28,046, df = 3, p < 0,0001, R2 = 0,10 ), où 18 % des individus du groupe 1 avaient un rougissement, tandis que 70 % et 69 % des individus des groupes 2 et 3 avaient un rougissement, respectivement. Le groupe 1 est plus susceptible d'avoir une intensité de rougissement plus faible que les autres groupes lorsque la catégorie "sans rougissement" est exclue (LR χ2 = 12,274, df = 3, p = 0,0065, R2 = 0,04 ; rapports de cotes entre le groupe 1 et les groupes 2 à 4 variait de 3,8 à 10,5). Enfin, le cluster a un effet significatif sur la circonférence du tronc (F3,204 = 18,410, p < 0,0001, R2 = 0,21), où le cluster 1 (moyenne = 52,3 ± 1,5, n = 28) et le cluster 2 (moyenne = 53,7 ± 0,8, n = 102) avaient la plus grande circonférence du tronc et le groupe 4 avait la plus petite (moyenne = 36,8 ± 2,9, n = 11). Dans l'ensemble, nous nous attendons à ce que la diversité génétique et les facteurs spécifiques à la région d'importation influencent probablement la carte génotype-phénotype de ces traits clés de la mangue.

La structure génétique découle de processus évolutifs tels que la mutation, la migration et la dérive génétique, qui entraînent des changements de fréquence allélique susceptibles de provoquer des associations statistiques entre des marqueurs génétiques aléatoires et des traits41. Une telle variation résultant de la structure génétique est souvent confondue avec les locus contribuant à la variation des traits dans les études d'association17,18,19,20,21,23, ce qui peut déformer la carte génotype à phénotype supposée dans les modèles de sélection génomique. Notre étude montre comment la structure génétique de M. indica peut conduire à des associations statistiques entre les marqueurs génétiques et trois traits phénotypiques mesurés dans cette étude - la circonférence du tronc, la couleur et l'intensité du blush des fruits. Cela suggère que l'architecture génétique de ces traits horticoles contient du bruit résultant de la fusion des différences phénotypiques et historiques dans le pool génétique de la mangue australienne. Un tel bruit peut créer de fausses associations qui entravent la sélection de nouveaux cultivars, nous recommandons donc que les futures études sur la sélection des manguiers en tiennent compte.

La variabilité génétique et la divergence dans le pool génétique de la mangue australienne peuvent être comprises de deux manières. D'une part, les accessions importées de différentes régions sont peu différenciées. D'autre part, les clusters génétiques sont fortement différenciés, ce qui implique l'existence de groupes génétiques clairs. Les résultats décrits dans la Fig. 2 révèlent que les clusters génétiques sont répartis entre les régions, ce qui implique que leur structure génétique est partagée à travers le monde. L'effet net de cette relation imbriquée entre la région géographique et le cluster génétique est de faibles valeurs de FST parmi les régions, mais des niveaux élevés de FST parmi les clusters génétiques. Cette relation peut être utilisée pour émettre des hypothèses sur les causes de la divergence génétique dans le pool génétique de la mangue australienne.

Dans notre étude, le groupe 1 (contenant uniquement les pays d'Asie du Sud-Est) comprend les accessions les plus différenciées génétiquement du monde entier. Des études antérieures appuient cette observation; Warschefsky et von Wettberg31 ont montré que les accessions d'Asie du Sud-Est se regroupent dans une parcelle STRUCTURE, et Dillon et al.32 sont parvenus à une conclusion similaire en utilisant des analyses de distance génétique de 254 accessions de mangue. Étonnamment, nous n'avons pas trouvé d'allèles privés (allèles exclusifs) en Asie du Sud-Est, comme ceux trouvés chez Warschefsky et von Wettberg31 (74 allèles privés sur un total de 364 SNP ; 20 %). On ne sait pas ce qui motive cette différence dans le nombre d'allèles privés entre les deux études. Cependant, certains des facteurs qui pourraient contribuer à la variation des loci échantillonnés comprennent différents cultivars, des techniques de séquençage contrastées (puce SNP vs marqueurs d'ADN associés au site de restriction), différentes approches pour appeler les variants et pour filtrer la fréquence des allèles mineurs42, 43. La différenciation génétique observée entre l'Asie du Sud-Est et le reste du monde pourrait avoir été motivée par des différences culturelles régionales. Par exemple, en Asie du Sud-Est, les mangues sont incorporées dans des plats salés, ce qui a pu conduire à sélectionner des mangues immatures qui restent vertes en mûrissant et donc sans fard31. D'autre part, le fard à joues rouge est favorisé dans le monde entier44, accentuant probablement la différenciation génétique entre les accessions d'Asie du Sud-Est et le reste du monde.

La sélection artificielle pour ces préférences culturelles peut avoir entraîné une partie de la différenciation génétique identifiée dans le pool génétique de la mangue australienne. Il est bien admis que la sélection d'un trait peut incidemment conduire à l'évolution d'autres traits par liaison génétique45,46. L'architecture génétique des traits sélectionnés déterminera en grande partie l'étendue de cette évolution corrélée. Dans cette étude, nous montrons que la couleur et l'intensité du blush des fruits sont fortement corrélées, ce qui pourrait impliquer une architecture génétique partagée. Par conséquent, la sélection de l'un de ces traits pourrait partiellement entraîner l'évolution de l'autre. Par exemple, l'évolution d'une faible intensité de fard à joues, mais pas de la circonférence du tronc, pourrait provenir de la sélection de faibles niveaux de couleur de fard à joues en Asie du Sud-Est. La sélection de traits polygéniques et le recrutement de gènes pléiotropes peuvent également affecter les niveaux de différenciation génétique à travers le génome. La sélection pour la circonférence du tronc, qui est un trait polygénique47, pourrait donc entraîner des changements dans les fréquences alléliques à travers de nombreux locus. En revanche, les pigments de couleur des fruits et leurs niveaux sont souvent contrôlés par moins de locus dans des voies biochimiques plus simples48–50. En général, nous nous attendons à ce que les gènes contrôlant la croissance et le développement des plantes51,52,53 soient des moteurs importants de la différenciation génétique entre les accessions et méritent une attention particulière compte tenu de l'influence de l'architecture génétique des traits sélectionnés sur la structure de la population.

La polyembryonie pourrait avoir contribué à l'origine des différences génétiques entre l'Asie du Sud-Est et d'autres accessions. Les accessions d'Asie du Sud-Est sont généralement polyembryonnaires, où tous les embryons somatiques multiples sauf un (l'embryon zygotique) sont génétiquement identiques au parent maternel. La polyembryonie est susceptible d'être facilement maintenue sous une sélection modérée à forte car on pense qu'elle est héritée par un seul gène dominant54,55. Un niveau élevé de polyembryonie peut figer la diversité génétique d'une population, car au lieu de permettre l'hybridation et de créer des individus uniques par recombinaison, il propage des individus génétiquement identiques56. La polyembryonie peut donc créer des goulots d'étranglement génétiques si seule une fraction de la diversité génétique d'origine est propagée, ce qui correspond à la signature de la consanguinité dans les accessions d'Asie du Sud-Est que nous avons trouvée dans cette étude. De plus, des études antérieures ont trouvé un regroupement génétique des accessions de mangue en fonction de leur capacité à produire des graines polyembryonnaires57,58. Cependant, le type d'embryon est confondu avec la région géographique dans ces études, où les accessions d'Asie du Sud-Est dominent les types de polyembryons. Par conséquent, sans travaux futurs distinguant la contribution de la polyembryonie et de la région géographique, nous manquons de compréhension des diverses causes de la sélection polyembryonnaire et de la consanguinité sur la diversité génétique des cultures arbustives.

La diversité génétique et la partition de la structure génétique influencent la précision des prédictions dans les modèles de sélection génomique pour les cultures horticoles16,24,26,59,60,61. Par exemple, l'augmentation de la diversité génétique en utilisant une variété de races ou de groupes génétiques dans les ensembles de formation et de validation a produit des précisions de prédiction plus élevées pour le riz, le sorgho16 et le blé61. Mais la diversité génétique est connue pour réduire la précision des prédictions lorsque l'erreur d'estimation est élevée, ce qui se produit dans de petites populations ou lorsque la densité de marqueurs est faible61,62. Par définition, l'utilisation de marqueurs proches des variantes causales augmentera la précision des prédictions pendant la reproduction ; cependant, cela est difficile à réaliser avec des techniques de génotypage à faible densité telles que les puces SNP et le génotypage par séquençage. Avec un séquençage qui couvre l'ensemble du génome (par exemple, le séquençage du génome entier), les facteurs influencés par le déséquilibre de liaison peuvent être mieux contrôlés, comme la recherche de marqueurs en liaison étroite avec les loci causaux. Ainsi, la taille de la population, la densité des marqueurs, la structure génétique de la population et l'architecture génétique des traits choisis joueront un rôle important dans la précision des modèles de sélection génomique.

Pour atténuer les effets néfastes de la structure génétique dans les modèles de sélection génomique, il existe deux approches principales utilisées dans les cultures horticoles16,24,26,59,61. La première approche inclut les composantes principales des analyses de structure génétique comme covariables dans le modèle63,64,65,66. Cependant, cette méthode peut compter deux fois la structure génétique car certains éléments sont inclus dans le modèle via la matrice de relation génomique67. Une autre approche courante pour tenir compte de la structure génétique dans les modèles de sélection génomique consiste à assurer une contribution égale entre les grappes génétiques dans les ensembles de formation et de validation. Il a été démontré que cette approche d'échantillonnage stratifié augmente la précision des prédictions dans le sorgho16 et le maïs, et pourrait être une méthode efficace dans le pool génétique de la mangue australienne. En général, le choix du modèle de sélection génomique le plus précis dépendra en grande partie de la structure génétique de la population reproductrice et du nombre d'échantillons.

Les résultats de cette étude révèlent qu'une espèce horticole répartie dans le monde a une structure génétique qui peut créer des associations statistiques entre trois traits clés et des marqueurs génétiques. Pour supprimer les effets des marqueurs parasites, les éleveurs doivent caractériser entièrement la structure génétique de leur population reproductrice. Cela leur permettra d'intégrer la stratification des échantillons pour améliorer les performances des modèles de sélection génomique. Associées aux meilleures pratiques de sélection génomique (par exemple, séquençage du génome entier et grande taille de la population), ces considérations peuvent améliorer la carte génotype-phénotype pour aider à choisir des individus avec des valeurs de reproduction précises et aider à faire progresser la future sélection parentale. Nous espérons que notre étude encouragera d'autres programmes de sélection horticole à suivre des méthodes similaires.

Tout le matériel végétal utilisé dans cette recherche provient de la Walkamin Research Station, Queensland (17,1341°S, 145,4271°E), où les arbres sont conservés en tant que collection vivante. Le ministère de l'Agriculture et de la Pêche a accordé l'autorisation, comme indiqué dans le programme national de génomique des arbres - projet de prédiction de phénotype (AS17000), pour l'utilisation et la collecte de matériaux provenant de manguiers à partir de leur station gouvernementale. Cette étude est conforme aux directives et législations institutionnelles, nationales et internationales pertinentes.

Un total de 208 accessions de M. indica ont été utilisées à partir de la collection de pools génétiques du programme australien d'élevage de mangues à la station de recherche de Walkamin. Ces accessions ont été importées de 21 pays dans six régions géographiques et ont été greffées sur le porte-greffe polyembryonnaire uniforme, Kensington Pride. Voir le tableau 1 pour la liste complète des pays et la taille des échantillons.

Pour identifier une partie de la diversité génotypique dans le pool génétique de la mangue australienne, nous avons utilisé les génotypes de Kuhn et al.68. L'isolement de l'ADN pour ces génotypes a été décrit dans Kuhn et al.69. En bref, des échantillons de jeunes feuilles ont été prélevés à la station de recherche de Walkamin et dans la serre du centre de recherche de Mareeba, Queensland (17,0075°S, 145,4295°E). L'ADN a été extrait à l'aide de 20 mg d'échantillon frais avec le kit Qiagen Plant DNeasy. Le génotypage SNP a été réalisé sur ces échantillons d'ADN à l'aide de la plateforme Fluidigm EP-1 avec 384 marqueurs SNP bialléliques. Enfin, 272 marqueurs SNP ont été sélectionnés pour des analyses supplémentaires, où 236 marqueurs appartiennent à l'un des 20 groupes de liaison (7 à 20 marqueurs par groupe de liaison), et l'emplacement des 36 marqueurs restants dans le génome est inconnu68. Des individus génotypiquement identiques sur les 272 SNP ont été consolidés, laissant 208 accessions de mangue pour les analyses. En moyenne, 98 % des 272 SNP utilisés dans cette étude ont été génotypés avec succès dans chaque accession.

Pour examiner le regroupement génotypique des accessions de mangue en raison de la similarité génotypique, nous avons effectué une analyse hiérarchique des grappes (HCA) des 208 accessions de M. indica. Tout d'abord, les distances génétiques par paires entre toutes les accessions ont été calculées en utilisant la méthode du pourcentage par le package R "ape" v5.370. Le HCA a été réalisé par le package R "stats" v3.6.2 avec un regroupement de liaison complet. Cela calcule toutes les dissemblances par paires entre les accessions d'un cluster et les accessions d'un autre cluster et considère la plus grande valeur de ces dissemblances comme une distance entre les deux clusters. Pour évaluer le nombre optimal de clusters, nous avons utilisé la méthode du coude71, qui trace la somme totale des carrés (WSS) intra-cluster par rapport au nombre de clusters pour montrer le «coude» où le taux de diminution du WSS ralentit et indique des rendements décroissants avec plus de grappes72.

Nous avons évalué les principaux modèles de similarité génétique parmi les 208 accessions de mangues dans un espace multivarié à l'aide d'une analyse en composantes principales (ACP) avec 272 SNP. Les données SNP manquantes ont été imputées à l'aide de l'algorithme PCA itératif régularisé avec le package R "missMDA" v1.1773. L'ACP a été réalisée à l'aide du package R "stats" v3.6.274. Des ellipses ont été construites pour chacun des quatre clusters de l'HCA afin d'identifier la position de chaque individu dans un cluster dans un espace multivarié avec une probabilité de 95 %.

Nous avons déterminé les niveaux de mélange entre les 208 accessions de M. indica avec STRUCTURE v2.3.439. STRUCTURE est un programme Bayesian Markov chain Monte Carlo (MCMC) qui répartit les individus en groupes génétiques (K) en fonction de leurs génotypes en supposant l'équilibre de Hardy Weinberg au sein d'un groupe. Il donne à chaque accession un coefficient de mélange pour décrire la proportion du génome provenant d'un cluster K particulier. Nous avons exécuté le modèle de mélange et le modèle de fréquence des allèles corrélés75 avec dix exécutions indépendantes de 100 000 rodages et 100 000 itérations MCMC pour K = 1 à K = 7. Nous avons inspecté visuellement les statistiques récapitulatives des exécutions MCMC pour assurer la convergence des paramètres du modèle. Les résultats ont été résumés et tracés dans le package R "pophelper" v2.2.776. La valeur K optimale (qui représente le nombre le plus probable de sous-populations) a été estimée par la méthode d'Evanno40, qui utilise le taux de changement de second ordre dans la probabilité logarithmique des données entre les valeurs K successives dans le R-package StructureSelector77. La valeur K optimale a également été estimée à l'aide de LnP(K), la probabilité logarithmique moyenne des données. Nous avons également suivi les suggestions de Pritchard et al.78 et Lawson, et al.79 et avons tracé les valeurs K les plus basses qui capturent la structure primaire dans les données.

Pour examiner le niveau de différenciation entre les clusters et les régions géographiques, le FST par paires de Weir et Cockerham et les intervalles de confiance à 95 % ont été estimés par "hierfstat" v0.4.22 R-package80. Chaque accession a été attribuée à un groupe basé sur le HCA, et chaque pays d'importation a été regroupé en six régions géographiques. Nous avons calculé des intervalles de confiance à 95 % pour chaque comparaison par paires en utilisant 1 000 réplicats bootstrap. La signification a été déterminée en fonction du chevauchement de l'intervalle de confiance avec 0.

Les mesures de la diversité génétique ont été calculées pour les 208 accessions de M. indica pour chacune des six régions géographiques. Un objet genind a été créé dans "adegenet" v2.1.2 R-package81,82 pour une entrée dans "hierfstat" v0.4.22 R-package80 pour calculer l'hétérozygotie observée (Ho), l'hétérozygotie attendue (HE) et le coefficient de consanguinité (FIS). Pour déterminer si le FIS était significativement différent de 0, nous avons calculé des intervalles de confiance à 95 % pour chaque comparaison par paires en utilisant 1 000 répliques bootstrap. Le nombre d'allèles privés (Pr) a été calculé avec le R-package "poppr" v2.8.683,84.

Pour capturer une partie de la diversité phénotypique dans le pool génétique de la mangue australienne, nous avons mesuré trois traits dans les 208 accessions de mangue - la circonférence du tronc, la couleur de la rougeur du fruit et l'intensité de la rougeur du fruit. La circonférence du tronc a été utilisée comme approximation de la taille des arbres, car elle s'est révélée être un indicateur fort de la taille des arbres dans d'autres cultures arboricoles85,86,87. La circonférence du tronc a été mesurée à 10 cm au-dessus de la greffe lorsque les arbres avaient 9 ans à la Walkamin Research Station. Après maturité (> 5 ans), la couleur et l'intensité du blush des fruits ont été évaluées une fois par an en utilisant dix fruits mûrs de chaque accession de mangue pendant au moins 2 ans. Les fruits ont été prélevés à l'extérieur de l'arbre, où ils sont exposés au plein soleil et ont une rougeur bien développée. Le blush aux fruits comprenait cinq catégories : pas de blush, orange, rose, rouge et bordeaux (Fig. S3a). L'intensité du rougissement des fruits a été enregistrée sous la forme de cinq variables ordinales augmentant l'intensité de la couleur (Fig. S3b), où les accessions entre parenthèses reflètent le mieux l'intensité de la couleur : pas de rougissement, à peine visible, léger (Kensington Pride), moyen (Haden) et fort (Tommy Atkin).

Des tests d'association ont été entrepris pour examiner la relation entre les traits. Les rapports de vraisemblance du chi carré ont été utilisés pour tester l'association phénotypique entre les traits catégoriques de rougissement et d'intensité des fruits. Nous avons ensuite effectué la même analyse en supprimant la catégorie "sans rougissement" pour tester si l'association persiste. Un modèle linéaire a été réalisé pour tester une association entre la circonférence du tronc et la couleur du fruit, ainsi que la circonférence du tronc et l'intensité du fruit.

Pour comprendre l'effet de la région d'importation sur le génotype et le phénotype dans le pool génétique de la mangue australienne, nous avons testé son association avec la structure génétique et la diversité phénotypique. Nous avons étudié l'influence de la région géographique sur la diversité phénotypique pour trois phénotypes clés de mangue - la circonférence du tronc, la couleur et l'intensité de la rougeur du fruit. Nous avons effectué un test du chi carré du rapport de vraisemblance pour la couleur (catégorielle) et l'intensité (ordinale) de la rougeur des fruits par rapport à la région d'importation et un modèle linéaire pour la circonférence du tronc. La région d'importation était la variable explicative dans chaque modèle et comprenait les régions indiquées dans le tableau 1, à l'exclusion des régions inconnues (n = 7) et des régions avec des échantillons de faible taille, y compris le Moyen-Orient (n = 4) et l'Afrique (n = 5 ).

Nous avons ensuite testé un effet de la structure génétique sur les trois phénotypes en utilisant l'attribution de cluster optimale de K = 4 à partir du HCA. Des tests du chi carré du rapport de vraisemblance ont été effectués pour déterminer si la grappe expliquait (1) la couleur du blush des fruits et (2) la présence (n = 127) par rapport à l'absence de blush (n = 81), quelle que soit l'intensité du blush. Nous avons ensuite retiré les individus sans rougissement de l'ensemble de données pour tester s'il y avait une différence significative dans l'intensité du rougissement des fruits entre les grappes pour les seuls individus avec rougissement des fruits en utilisant un test du chi carré du rapport de vraisemblance avec un rapport de cotes. Enfin, nous avons réalisé un modèle linéaire mixte pour tester l'effet du cluster sur la circonférence du tronc. JMP v15.2.0 (SAS 2015) a produit tous les résultats statistiques rapportés ici.

Toutes les données générées ou analysées au cours de cette étude sont incluses dans cet article publié (et ses fichiers d'informations supplémentaires).

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Nous remercions David Kuhn, anciennement des Services de recherche agricole, Département de l'agriculture des États-Unis (ARS-USDA) et Barbara Freeman de l'ARS-USDA pour avoir fourni les génotypes. Cette recherche a été entreprise dans le cadre du projet National Tree Genomics Program - Phenotype Prediction (AS17000) qui est financé par le fonds Hort Frontiers Advanced Production Systems, dans le cadre de l'initiative de partenariat stratégique Hort Frontiers développée par Hort Innovation, avec le co-investissement de The Université du Queensland et gouvernement du Queensland, et contributions du gouvernement australien. Les données et leur utilisation sont fournies avec l'aimable autorisation de l'État du Queensland, en Australie, par l'intermédiaire du ministère de l'Agriculture et de la Pêche.

Ces auteurs ont contribué à parts égales : Craig M. Hardner et Daniel Ortiz-Barrientos.

École des sciences biologiques, Université du Queensland, Brisbane, QLD, 4072, Australie

Melanie J. Wilkinson, Maddie E. James et Daniel Ortiz-Barrientos

Australian Research Council Centre of Excellence for Plant Success in Nature and Agriculture, Université du Queensland, Brisbane, QLD, 4072, Australie

Melanie J. Wilkinson, Maddie E. James et Daniel Ortiz-Barrientos

Queensland Alliance for Agriculture and Food Innovation, Université du Queensland, Brisbane, QLD, 4072, Australie

Risa Yamashita et Craig M. Hardner

Département de l'agriculture et de la pêche du Queensland, Mareeba, QLD, 4880, Australie

Ian SE Bally, Natalie L. Dillon et Asjad Ali

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MW, CH et DO ont conçu l'étude. IB, ND et AA ont collecté et conservé les données. MW, RY et MJ ont effectué l'analyse des données. MW, MJ, RY et DO ont rédigé le manuscrit. DO et CH ont obtenu un financement et ont été des mentors. Tous les auteurs ont examiné le manuscrit.

Correspondance à Melanie J. Wilkinson.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Wilkinson, MJ, Yamashita, R., James, ME et al. L'influence de la structure génétique sur la diversité phénotypique dans le pool génétique de la mangue australienne (Mangifera indica). Sci Rep 12, 20614 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-24800-7

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Reçu : 05 septembre 2022

Accepté : 21 novembre 2022

Publié: 30 novembre 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-022-24800-7

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